Vermeer était un peintre de genre. Il ne semble jamais avoir été particulièrement riche, laissant sa femme et ses enfants dans les dettes à sa mort, peut-être parce qu'il produisit relativement peu de peintures. Vermeer travaillait lentement et avec beaucoup de soin, en utilisant des couleurs vives et des pigments quelques fois coûteux, avec une préférence pour le bleu électrique et le jaune. Il est particulièrement célèbre pour son traitement magistral de la lumière.

Vermeer peignait surtout des scènes d'intérieur. Presque tous ses tableaux ont apparemment été réalisés dans deux chambres de sa maison de Delft. Ils montrent les mêmes meubles et les mêmes décorations dans des arrangements différents et ils dépeignent souvent les mêmes personnes, principalement des femmes.

Connu de son vivant à Delft et La Haye, sa modeste célébrité a cédé la place à l'oubli après sa mort. Il a été à peine mentionné dans le livre de Arnold Houbraken, la principale source sur la peinture hollandaise du 17e siècle et a donc été omis dans les recherches ultérieures sur l'art néerlandais pendant près de deux siècles. Vermeer a été redécouvert au 19e siècle par Gustav Friedrich Waagen et Théophile Thoré-Bürger qui ont publié un essai lui attribuant 66 tableaux, bien que seulement 34 toiles lui soient universellement attribuées aujourd'hui. La réputation de Vermeer a augmenté avec le temps et il est maintenant reconnu comme l'un des plus grands peintres de l'âge d'or hollandais.

La réputation de Vermeer a augmenté avec le temps et il est maintenant reconnu comme l'un des plus grands peintres de l'âge d'or hollandais.

On en sait relativement peu sur la vie de Vermeer. Il semble s’être exclusivement consacré à son art, vivant dans la ville de Delft, en Hollande-Méridionale. Au 19e siècle, les seules sources d'information étaient certains registres, quelques documents officiels et les commentaires d'autres artistes. Comme la plupart des peintres de son temps, Vermeer a probablement d'abord exécuté ses peintures tonales en utilisant soit des nuances de gris ou une palette limitée de bruns et de gris sur lesquels des couleurs plus saturées ont été appliquées sous forme de glacis. Vermeer produisait des couleurs transparentes par l'application sur la toile de peinture en couches faiblement granuleuses, une technique appelée pointillée, à ne pas confondre avec le pointillisme. Aucun dessin n’a été attribué à Vermeer et ses peintures offrent peu d'indices quant à ses méthodes de préparation.

David Hockney, entre autres historien et défenseur de la thèse Hockney-Falco, a émis l'hypothèse que Vermeer aurait utilisé une chambre noire afin de créer un point de vue précis dans ses compositions, affirmant que cette hypothèse est soutenue par certains effets de lumière et de perspective dans les oeuvres du peintre. Toutefois, les historiens contestent cette théorie de l'utilisation de la chambre noire disant que, mis à part la précision du reflet dans le miroir observé au-dessus du piano dans La leçon de musique, il n'existe aucune preuve historique concernant l'intérêt de Vermeer pour l'optique. De plus, l'inventaire détaillé des biens de l'artiste rédigé après sa mort ne comprend pas de chambre noire ni d'autre dispositif similaire. Bien que Philip Steadman ait établi que six des tableaux de Vermeer auraient eu exactement la bonne taille pour être placés dans une chambre noire, de façon à ce que les images soient projetées sur le mur du fond de son atelier, les plus récentes théories à ce sujet suggèrent que Vermeer eut utilisé un simple miroir pour concevoir ses effets de perspective aussi précis.

Inspiré des observations de Léonard de Vinci au sujet des couleurs voulant que la surface de chaque objet participe à la couleur de l'objet adjacent, Vermeer utilisait des couleurs des pigments de couleur hors de prix afin de créer les reflets colorés de ses scènes intérieures très éclairées : des couleurs de terre comme l'ocre et l'ambre et des pigments bleus comme la poudre de lapis-lazuli. De cette façon, il arrivait à créer un monde plus parfait que tout ce qu'il avait vu.

Un exemple encore plus remarquable et efficace des reflets créés par l'utilisation de ces couleurs dans ses tableaux est visible dans La fille au verre de vin. Les ombres de la robe de satin rouge sont créés grâce à l'application d'une couche de peinture bleue sous-jacente au rouge vermillon. Le mélange appliqué acquière un aspect légèrement pourpre, incroyablement puissant.

Puisque Vermeer a continué d'utiliser généreusement ces pigments dispendieux même après la crise économique de 1672, certains avancent que Vermeer était fourni en matériel d'art par un collectionneur. Cette hypothèque coïncide avec la théorie de John Michael Montias selon laquelle Pieter van Ruijven était un mécène de Vermeer.

Ses œuvres sont généralement des pièces de genre et des portraits, à l'exception de deux paysages urbains et deux allégories. Ses sujets offrent une coupe transversale de la société néerlandaise du XVIIe siècle, allant de la représentation d'une simple trayeuse au travail, au luxe et à la splendeur des riches notables des navires marchands dans leurs maisons spacieuses. Outre ces sujets, du religieux, des commentaires poétiques, musicaux et scientifiques peuvent également être trouvés dans son travail.